Ульяновский областной театр кукол основан 1 апреля 1944 года под руководством артистов московской оперетты Н.В. и М.Н.Мисюра., а в 1945 году получил статус профессионального театра. Самым первым спектаклем театра стала постановка “Коза-дереза”. В 1970 году театр переехал в здание-памятник архитектуры градостроения XIX века (архитектор А.Шодэ), где он находится и сегодня.

За семьдесят семь лет театром создано более 500 спектаклей. Репертуарная политика ОГАУК «Ульяновский театр кукол имени народной артистки СССР В.М.Леонтьевой» сосредоточена на создании полноценного репертуара для различных возрастных групп. Сегодня в репертуаре театра более 40 постановок, различных по тематике и жанру.

В августе 2007 года театру кукол было присвоено имя народной артистки СССР В.М.Леонтьевой. В музее создан уголок памяти, в котором среди множества экспонатов находится уникальный аудио диск с голосом В.М.Леонтьевой, копии кукол из передачи «Спокойной ночи, малыши!», сделанные в мастерских театра. В апреле 2008 года в аллее напротив театра был установлен памятник народной артистке СССР В.М.Леонтьевой.

25 декабря 2016 года состоялось открытие филиала театра в Димитровграде.

В театральном музее Ульяновского театра кукол имени народной артистки СССР В.М.Леонтьевой располагается уникальная экспозиция – многофигурная композиция мастера-умельца А.А.Морозова, изготовленная им в 1905 году. Каждая из 60 миниатюрных кукол, представляющих крестьянский быт того времени, выполняет свою роль. Композиция составлена самим автором, стремившемся рассказать о жизни и быте своих современников. Это маленький макет его родного села. Фигуры людей выполнены из бука, ясеня, ольхи, вишни. До наших дней они дошли в идеальном состоянии. Более 110 лет коллекция удивляет зрителей. Также в экспозиции музея представлены театральные куклы разных технологических систем, афиши, награды театра.

В 2012 году в театре состоялась творческая лаборатория «Молодые режиссеры – детям», в 2013 году международная творческо-деловая лаборатория «Театр-Класс!» в рамках Года Германии в России, которая объединила театральных экспертов как из России, так и из Германии. В лаборатории принимали участие ведущие российские и зарубежные театральные педагоги. Культурная программа лаборатории представила зрителям спектакли французского режиссёра Мишеля Розенманна: «Историю о чайке и коте, который научил её летать» и премьеру для детей от 8 лет «Господин Белло и волшебный эликсир»; спектакль Алексея Уставщикова для взрослой публики «Фрекен Жюли». Со спектаклем по сказке Абрама Новопольцева «Волшебный колодец» театр принимал участие в Международных фестивалях театров кукол в Санкт-Петербурге, Суботице (Сербия) и др.