Ульяновский областной театр кукол основан 1 апреля 1944 года под руководством артистов московской оперетты Н.В. и М.Н.Мисюра. В 1945 году театр получил статус профессионального, а в 1948 году открыл сезон в здании Дома Учителя, где в настоящий момент располагается Министерство искусства и культурной политики Ульяновской области. Самым первым спектаклем театра стала постановка “Коза-дереза”. В 1970 году театр переехал в здание-памятник архитектуры градостроения XIX века (архитектор А.Шодэ), где он находится и сегодня.

С переездом театра в собственное здание формируется постоянная труппа. Появление стационара позволило также организовать цеха по изготовлению декораций и кукол. Тогда же Ульяновский театр кукол начал создавать репертуар, ориентируясь на зрителей школьного и младшего школьного возраста и ведя систематическую работу со школами. Театр возглавляли Мисюра Н.В. (1944-48 гг.), Зотов Л.М. (1948-52 гг.), Никитин В.А. (1953-1979 гг.). С 1987 года театром руководила Заслуженный деятель искусств РФ Л.Гаврилова. С 2015 года по 2019 год художественное руководство осуществлял Заслуженный деятель искусств РФ Владимир Бирюков. С 2020 года главный режиссер тетра Сергей Ягодкин.

За семьдесят пять лет театром создано более 500 спектаклей. Репертуарная политика ОГАУК «Ульяновский театр кукол имени народной артистки СССР В.М.Леонтьевой» сосредоточена на создании полноценного репертуара для различных возрастных групп. Сегодня в репертуаре театра более 40 постановок, различных по тематике и жанру.

В августе 2007 года театру кукол было присвоено имя народной артистки СССР В.М.Леонтьевой. В музее создан уголок памяти, в котором среди множества экспонатов находится уникальный аудио диск с голосом В.М.Леонтьевой, копии кукол из передачи «Спокойной ночи, малыши!», сделанные в мастерских театра. В апреле 2008 года в аллее напротив театра был установлен памятник народной артистке СССР В.М.Леонтьевой.